Jim Kirk wächst nach dem Tod seines Vaters in Iowa auf der Erde auf. Anders als sein Bruder George, ist der junge Kirk ist ein Draufgänger und Frauenheld. Dank Captain Pikes Überredungskünsten geht er auf die Sternenflottenakademie. Er möchte der jüngste Captain der Geschichte werden. An der Akademie ist er Bester in Taktik und Überlebensstrategien, zudem Assistenzausbilder im Nahkampf für Fortgeschrittene.
Gefördert von Captain Pike, stellt Kirk sich in der Nero-Krise (Star Trek) als eigensinniger, jedoch guter Kommandant heraus und wird anschließend zum Captain der Enterprise befördert. (Warum und wie genau er direkt vom Kadett zum Captain befördert wird und die gesamte Offizierslaufbahn bis dahin überspringt, wird in den Filmen nicht erklärt.)
Auf einer folgenden Mission verstößt er gegen die Oberste Direktive (Into Darkness) und wird seines Kommandos enthoben. Pike erhält erneut das Kommando der Enterprise und Kirk soll ihm als Erster Offizier dienen. Als jedoch sein Mentor bei einem Angriff auf die Admiralität der Sternenflotte von Khan getötet wird, trifft es ihn schwer seinen Mentor zu verlieren.
Admiral Marcus gibt ihm die Enterprise zurück und manipuliert ihn, um einen Krieg mit dem Klingonischen Reich heraufzubeschwören, Kirk durschaut jedoch die Pläne und versucht Marcus auf dem geheimen Kriegsschiff der Sektion 31 zu stoppen. Schließlich kann er mit Khans Hilfe unter schweren Verlusten aufgehalten werden. Spock und Kirk wachsen während dieser ganzen Zeit als Team und Freunde zusammen.
Um die Enterprise vor der Sicheren Vernichtung zu bewahren, opfert Kirk sich im Reaktorraum des Schiffes um den Antrieb wiederherzustellen. Später kann er jedoch dank Augmentblut wiederbelebt werden und bleibt auf dem Posten als Kommandant der Enterprise, als diese zu ihrer ersten 5-Jahres-Mission aufbricht. Kirk kommt mit der Abgeschiedenheit auf der Mission der Enterprise nur schwer zurecht. Nach drei Jahren überlegt er den Posten eines Vizeadmirals auf der Sternenbasis Yorktown anzutreten, doch die Erlebnisse auf Altamid und die Enge Zusammenarbeit mit seinen Freunden überzeugen ihn weiter als Captain zu dienen. (Beyond)
Nach der Zerstörung der Enterprise übernimmt er das Kommando der Enterprise-A.